Hyönteisten kehityshistoria, kuten monien muiden selkärangattomien ryhmien, on huonosti ymmärretty. Monien vuosikymmenten ajateltiin, että ne haarautuivat tuhatjalkaisista ja tuhatjalkaisista, joiden tiedetään asuttaneen maan jo 428 miljoonaa vuotta sitten, silurikauden aikana. Mutta viimeaikaiset geneettiset tutkimukset viittaavat siihen, että hyönteiset irtoavat todennäköisemmin äyriäisistä joskus noin 410 miljoonaa vuotta sitten. Tämän evoluutiomuutoksen olosuhteista keskustellaan, ja ne ovat paljon epäselvempiä kuin lohkokalan kehitys alkeellisiksi tetrapodeiksi.
Varhaisin tunnettu yksilö hyönteisten historiassa on devonin fossiili Rhyniognatha hirsti, joka on peräisin 396–407 miljoonan vuoden takaa. Se löydettiin Rhynie Chert -muodostumasta, hyvin säilyneestä devonin ekosysteemistä, joka sisältää joitain ensimmäisistä verikasvokudoksilla sijaitsevista maa-kasveista ja ensimmäisistä ja parhaiten säilyneistä maanpäällisten niveljalkaisten fossiileista. Tämän hyönteisen alaleuat viittaavat siihen, että se oli jo kehittänyt lennon, peittäen hyönteisten lennon alkuperän ja muita tärkeitä hyönteisten historian piirteitä mysteerissä.
Tarkasti milloin ja miten lento tuli hyönteisten historiaan, on huonosti ymmärretty. Yksi tutkija, Jim Marden, on esittänyt mallin, jossa hyönteisten lento kehittyi evoluutiosta sopeutuvista välivaiheista, joihin liittyi vedellä kuoriminen. Hän viittaa kivikärpäseen, elävään hyönteisryhmään, joka käyttää siipiensä kanssa vedenpintaa. On havaittu lajeja, joissa käytetään vedenpoistolajeja, joilla on yhä vähemmän todellista kosketusta veteen, ja jokainen vaihe tarjoaa merkittäviä etuja nopeuden ja siten kyvyn välttää saalistajat ja etsiä ravinnonlähteitä.
On olemassa useita tunnettuja kuusijalkaisia ryhmiä (kuusijalkaiset selkärangattomat), jotka ovat evoluutiolla perushyönteisiä hyönteisille ja jotka olisivat irtautuneet niistä ennen noin 400 miljoonaa vuotta sitten, jolloin ensimmäiset fossiiliset hyönteiset ilmestyivät. Näitä ovat runsaat jousit ja vähemmän tunnetut proturaanit ja dipluraanit. Uskotaan, että jousipylväät, proturaanit ja dipluraanit kehittivät kaikki kuusijalkaisen liikkumismuotonsa toisistaan riippumatta, mutta vain hyönteiset saivat kyvyn lentää.
Kymmenien miljoonien vuosien ajan hyönteiset ja muut pienet selkärangattomat olivat ainoat eläimet, jotka asuttivat maata, sillä hetkellä niitä peittivät lyhyet kasvit, jotka eivät olleet korkeampia kuin vyötärö. Kasvien kasvaessa ja kalasarjasta kehittyi ensimmäisiä sammakkoeläimiä, hyönteisiä liitti suurempia tetrapodeja, jotka olisivat syöneet niitä suuressa määrin selviytyäkseen. Kuitenkin hiilikauden korkeiden happipitoisuuksien ansiosta noin 320 miljoonaa vuotta sitten jotkut hyönteiset kasvoivat valtaviin kokoihin, kuten griffinfly Meganeura, jonka siipien kärkiväli oli kaksi jalkaa. Mutta kun happitasot laskivat, nämä hyönteiset kuolivat nopeasti, koska he eivät kyenneet kiertämään riittävästi happea kehonsa läpi.
Seuraavat suuret virstanpylväät hyönteisten historiassa tapahtuivat koko Mesozoicin aikana, jolloin useimmat nykyaikaiset ryhmät kehittyvät. Noin 120 miljoonaa vuotta sitten kukkivat kasvit kehittyivät, ja hyönteisten (erityisesti mehiläisten) ja näiden uusien tulokkaiden välinen yhteistyö johti molempia osapuolia hyödyttävään evoluutiosuhteeseen. Tämän seurauksena kukkivat kasvit ovat nyt hallitseva maanpäällinen kasvisto.